Учение Оригена о Церкви полностью раскрывается лишь в общем контексте его системы, проникнутой неоплатоническими идеями. При ближайшем рассмотрении оказывается, что все церковные структуры он понимает в духовном смысле. Мы уже видели, что в течение своей жизни Ориген неоднократно ссорился с епископами. В то время как церковное предание всегда видело в епископах залог единства и центральный авторитет Церкви, Ориген отводит главное место в церковной структуре так называемым «учителям Церкви». Совершать церемониальные действия может всякий, но лишь немногие наделены духовным даром учительства. Ибо «учителем», согласно Оригену, может быть лишь тот, кто за буквальным значением текста Писания видит его высший, вечный, скрытый смысл. Таким учителем Ориген считал в первую очередь самого себя. Верхушка Церкви должна заниматься обучением и просвещением простых верующих разного уровня образованности. Ведь и сам Христос, по Оригену, был в первую очередь Учителем, ведущим «разумные твари» к созерцанию Бога. Сакраментальные функции духовенства при этом отодвигаются на задний план. И неудивительно ― ибо Ориген понимает таинства в чисто символическом смысле:

Хотя Ориген неоднократно говорит о евхаристии как о теле Господнем, подчеркивая ее реальный жертвенный характер, но для него это лишь одно из возможных толкований. В основном он предпочитает аллегорическое или символическое толкование как более «достойное» Бога и очевидное для тех, кто «обладает ученостью». Буквальное понимание евхаристии (так же как и св. Писания) Ориген оставлял на долю «простых непросвещенных людей». То же самое относится и к его пониманию крещения, в котором также фактически отсутствует сакраментальное измерение. Точно так же, как, говоря о «плоти Слова» и «хлебе жизни», Ориген имеет в виду «плоды премудрости», таким же образом и «подобие смерти Христа», т.е. крещение, он понимает скорее как аскетическое усилие, а не как вступление на путь небесной жизни в Церкви, начало обожения.

В своем учении о св. Троице Ориген прежде всего исходит из идеи Бога как единства или монады ― термины, заимствованные из неоплатонического словаря. Помимо этого он пользуется термином Троица и, описывая отношения между Лицами Троицы, впервые употребляет небиблейский термин единосущный (омо`усиос), впоследствии вошедший в никео-царьградский Символ веры.

Сын, второе Лицо св. Троицы, есть Сын Отца, т.е. совершенный образ, являющий нам Отца. Из единосущия Сына Отцу Ориген заключает, что Сын так же вечен, как и Отец. В то же время иногда он говорит, что Сын ― тварь, как и весь остальной мир. Но поскольку в системе Оригена Бог ― Творец по природе своей, который творит всегда, то н сущности невозможно провести границу между Творцом и тварью, между Богом и мирозданием, ибо и то, и другое вечно. В применении к Сыну Ориген также употребляет термин рожденное. Как творение, так и рождение Сына он относил к вечным реальностям. Доказательства тварной природы Сына он находил в Библии: «Господь имел меня началом пути своего, прежде созданий своих, искони... Я родилась, когда еще не существовали бездны...» (Притчи, 8:22-23). (Отождествление ветхозаветной Премудрости со вторым Лицом св. Троицы прочно вошло в христианское предание.) Также и святой апостол Павел говорит, что Христос «есть образ Бога невидимого, рожденный прежде всякой твари» (Кол. 1:15). Оригену принадлежит знаменитое выражение «никогда не было (такого времени), когда Его (Христа) не было», то есть «Он был всегда». Но если Бог творил всегда, то в каком-то смысле то же самое можно сказать о любой твари, включая Сына и Духа.

Из всего этого можно заключить, что для Оригена не существовало различия между творением и рождением, различия, впервые установленного св. Афанасием Великим и ставшего краеугольным камнем христианской космологии. В то время как Ориген говорит, что Бог ― предвечный Творец, мы говорим, что Он ― предвечный Отец. Мы не считаем существование тварного мира необходимостью, ибо Бог вполне самодостаточен и творит исключительно по своей благой воле. Между трансцендентным, абсолютно иным Богом и Его творением ― непреодолимая пропасть. Через эту пропасть и пытался перекинуть мост Ориген, когда утверждал одновременно и единосущие Сына Отцу, и тварную природу Сына. В этом состоит основная слабость его учения о Троице и о сотворении мира, слабость, ставшая источником многих других заблуждений как для самого Оригена, так и для его многочисленных последователей, одним из которых был знаменитый ересиарх Арий.

Среди многочисленных последователей и учеников Оригена прежде всего следует отметить александрийского епископа св. Дионисия Великого (годы епископства 248-265). Главным источником наших сведений о нем служит «Церковная история» Евсевия. Как и Ориген, Дионисий родился в Александрии в языческой семье и получил всестороннее светское образование. Впоследствии он обратился в христианство и был избран епископом александрийской церкви. В его лице мы впервые сталкиваемся с позднее распространенным типом образованного епископа, интересующегося философией и науками, столь ярким представителем которого в четвертом веке был св. Василий Великий. Дионисий, как и его учитель Ориген, был главой огласительного училища в Александрии.

Во время Декиева гонения Дионисий был вынужден укрыться в изгнании. Он вернулся домой по смерти Декия, но был снова дважды изгнан при императоре Валериане. Прозвание «Дионисий Великий» он получил за мужество и стойкость в многочисленных испытаниях, выпавших на его долю. Он умер во время антиохийского собора 264-265 гг. Из его многочисленных сочинений до нас дошли лишь небольшие отрывки, сохранившиеся у Евсевия, который посвятил ему почти всю 7-ю книгу своей «Истории».

Выше (в главе о св. Киприане) уже цитировалось одно из писем Дионисия по поводу крещения. Интересно также приведенное у Евсевия письмо к римскому пресвитеру Филимону. В этом письме, написанном в очень оригенистском стиле, отражается духовная атмосфера в Александрии того времени, когда в Церковь пришли самые разнообразные люди и в воздухе носились самые разнообразные идеи. Церковь распространялась, росла, и возникала необходимость диалога с окружающей эллинистической культурой: