В надписи на стене собора дата оказалась полустертой, что вызвало споры среди специалистов. В настоящее время все сошлись во мнении, что стенописные работы продолжались 34 дня, с 6 августа по 8 сентября 1502 года (эта дата впервые была предложена вологодским ученым Н. И. Федышиным). К этому времени Дионисий был уже знаменит. Еще в 1482 году он возглавил артель, написавшую иконы для иконостаса незадолго до того построенного Успенского собора Московского Кремля, главного храма Московской Руси. Это означало признание Дионисия ведущим московским мастером. Росписи собора Ферапонтова монастыря являются самым вдохновенным произведением этого замечательного мастера.
Росписи в целом довольно хорошо сохранились, однако для правильного представления об их первоначальном колорите нужно учитывать некоторые изменения красок, произошедшие со временем. Голубые фоны и белесовато-зеленые поземы первоначально выглядели темнее и насыщеннее по цвету. Специалисты до сих пор еще не пришли к единому мнению относительно красного цвета в росписи: был ли он более интенсивным. В любом случае, первоначально вся живопись была ярче.
Вместе с тем Дионисий широко использовал и разбеленные краски, особенно в изображении архитектуры и горок. Сочетанием плотных красок одежд и прозрачных фонов достигается особый декоративный эффект: цветовые пятна фигур четко выделяются, в них особую роль приобретают линии контура, несущие всегда большую смысловую нагрузку. Симметрично размещенные яркие пятна цвета создают впечатление уравновешенности, статичности каждой сцены. Впечатление богатства цвета Дионисий достигал чисто живописными средствами, располагая сравнительно небольшим количеством красочных пигментов. Все они или почти все были привозными. Красивая легенда о Дионисии, собирающем цветную гальку на берегу Бородавского озера для приготовления из нее красок, остается не более чем легендой.
В ферапонтовских росписях больше всего поражает мастерство композиции. Это относится и к каждой отдельной сцене, и к размещению всей росписи в целом. Композиции отдельных сцен, как правило, центростремительны, замкнуты внутри себя. Гибкие линии рисунка организуют движение взгляда зрителя, не выходящее за пределы сцены. Склоненные навстречу друг другу фигуры, плавные жесты, лаконичные линии рисунка образуют мерный линейный ритм. Этот ритм обогащается отдельными перебоями, в него вплетаются архитектурные фоны, всегда строго соразмерные фигурам.
Так же строго и логично организована система росписи собора в целом. Дионисий исходит из архитектурных членений интерьера, подчиняя им размеры и пропорции живописных композиций. Этим достигается гармония архитектуры и живописи, легкая обозримость сцен. Здесь последовательно проведена идея посвящения храма Богоматери. Тема Богоматери открывается в росписи наружной западной стены собора, где центральное место занимает композиция "Рождество Богоматери". Внутри собора посвященные Богоматери сцены занимают наиболее ответственные места. В больших люнетах - это многофигурные композиции "Покров Богоматери", "О Тебе радуется", "Собор Богоматери", на щеке восточного свода "Богоматерь Знамение", в конхе центральной апсиды алтаря - Богоматерь с младенцем на троне. Целый ярус росписи отведен иллюстрациям Акафиста Богоматери. Акафистный цикл начинается на внутренних гранях восточных столпов, где размещены четыре композиции "Благовещения" - своеобразная маленькая вступительная сюита, затем продолжается на внутренних гранях западных столпов, завершая таким образом круг в подкупольном пространстве, храма. Повествование переходит в юго-западный, далее в северо-западный углы собора и, наконец, образует еще один широкий круг, следуя по южной стене, внешним трапам западных столпов и по северной стене. Кругообразное прочтение цикла как будто подчеркивает основные членения собора. Это древнейшая иллюстрация Акафиста в русской монументальной живописи.
Другие части собора не связаны непосредственно с темой Богоматери. В куполе - полуфигурное изображение Христа Вседержителя, в простенках барабана архангелы, ниже, в круглых медаль
онах - праотцы, в парусах - евангелисты. Тематика этих частей росписи наиболее традиционна. Реже встречаются в монументальной живописи композиции "Учения отцов церкви", которые в ферапонтовском соборе занимают щеки северного, южного и западного сводов. Подпружные арки заполнены круглыми медальонами с полуфигурами святых, на сводах - притчи и сцены из жизни Христа. Западная стена по традиции занята большой композицией Страшного Суда. Нижний ярус росписей на северной, южной и отчасти западной стене занимают изображения семи вселенских соборов, тоже довольно редкие в русской монументальной живописи.
В алтаре изображены святители с литургическими текстами в руках и дьяконы, поклоняющиеся евхаристическому младенцу. В дьяконнике, где помещался придел святого Николая, представлены сцены его жития. Стиль выдает руку менее искушенного мастера, зато полуфигурное изображение святого в конхе принадлежит к наиболее совершенным образам всей росписи собора.
В живописный ансамбль входили и иконы иконостаса собора, написанные одновременно со стенными росписями. 16 икон деисусного ряда, 7 икон пророков и 2 местные иконы находятся в настоящее время в Третьяковской галерее. Русском музее и Кирилловском музее. Стенные росписи и иконы собора Ферапонтова монастыря - признанная вершина творчества Дионисия. В их яркой красочности, праздничной нарядности и торжественности, спокойной уравновешенности композиций отразилась та эпоха национального самосознания, когда русский человек впервые почувствовал себя гражданином крупного централизованного национального государства, призванного сыграть роль единственного законного наследника падшей под ударами иноверцев Византийской империи. Вместе с тем, зрителя привлекает в этих произведениях и особый взгляд на мир, принадлежащий одному из крупнейших мастеров русской средневековой живописи, его артистизм, только ему свойственное сочетание изящества и умозрительности.