В первой половине 1941 года 35-й иап планировалось перевооружить на ЛаГГ-3, и к началу войны летный состав был отправлен на переучивание в Ленинград, однако технику получить не успел. Видимо, в конце июня – начале июля 1941 г. летчики несколько дней находились в подмосковных Химках в ожидании самолетов, с которыми должны были войти в состав 6-го ИАК ПВО, но вскоре получили приказ вернуться в Закавказье. С 10 августа полк был выведен из состава 25-й сад и передан в подчинение 46-й армии ЗакВО. В августе-сентябре полк интенсивно готовился к отражению воздушного противника, 24 летчика были обучены полетам ночью. В ноябре с расформированием ВВС 46-й армии 35-й иап преобразовали в отдельный с прямым подчинением Командующему ПВО территории страны и оперативным – Командующему Батумского бригадного района ПВО .
Полк находился в составе действующей армии с 16 января 1942 по 1 сентября 1944 года. На 1942 год его задачей было определено прикрытие городов Сухуми, Поти, Батуми и расположенных в них военно-морских баз, Батумского нефтеперегонного завода, железнодорожных линий в районах Сухуми, Абажа, Самтредиа, Риони, мостов у Самтредиа и Зестафони, встреча и сопровождение кораблей Черноморского флота.
Первое появление самолета противника над территорией Батумского бригадного района ПВО было отмечено 6 января 1942 г., а с февраля немецкая авиация начала вести активную разведывательную деятельность. Для перехвата таких одиночных самолетов в полк поступили два истребителя МиГ-3, и уже 20 февраля летчик БЛебенко (или Лобенко) на одном из них сбил над морем совершавший разведывательный полет Ju-88, ставший первым уничтоженным в Закавказской зоне ПВО самолетом противника.
В июне 1942 г. 2-я аэ получила самолеты «Харрикейн», месяц спустя 1-я аэ перешла на ЛаГГ-3. В сентябре на замену им поступили ленд-лизовские Р-40Е «Киттихок», но по своим качествам они оказались хуже, и в ноябре 1943 г. полк снова получил ЛаГГ-3. Несмотря на то, что в июле 1942 г. двадцать три экипажа были направлены на формирование 926-го иап, на новой технике счет одержанных летчиками полка постепенно рос, и за первый год боев к февралю 1943 г. достиг 19 сбитых и 3 поврежденных самолетов. Все сбитые падали в море, иногда на удалении более 100 км от берега. В двух случаях они считались сбитыми без получения подтверждения, с формулировкой «самолет противника в силу полученных повреждений до своей базы дойти не мог».
Всего же к сентябрю 1944 г. боевой счет полка составил 34 уничтоженных самолета противника.
После войны 35-й иап продолжал нести службу в Закавказье, но к началу 50-х годов переброшен в Группу советских оккупационных войск в Германии, где вошел в состав 126-й Краснознаменной истребительной авиационной дивизии с дислокацией на аэродроме в пяти километрах севернее города Цербст. Единый позывной диспетчерской службы советских ВВС, выбранный для этого аэродрома – «Каретный». Управление дивизии размещалось в самом Цербсте на территории военного городка вместе с танковым полком. Два других полка 126-й иад – 73-й гв.иап и прибывший несколько позже 833-й иап базировались на аэродромах Кётен и Альтес-Лагер соответственно. Почему из трех полков именно 35-й иап посадили «под боком» у начальства, теперь установить сложно. Нередко так поступали с частями, требовавшими повышенного внимания со стороны командования, если они находились в процессе переучивания на новую технику или имели недостаточно подготовленный летный состав. Возможно, в нашем случае были и какие-то иные причины.
Аэродром Цербст. Май 1953 г. Фото из собрания Л.Фройндта
В наследство от поверженных люфтваффе полку досталась территория аэродрома в 178 гектаров с возведенными в 1936-39 гг. отличными ангарами со стальными раздвижными воротами: одним большим «производственным» – с отдельным двигательным цехом, лабораториями, мастерскими, подземными складами, и тремя ангарами поменьше – для эскадрилий. Здесь оказался даже механический круг для списания девиации, просто поразивший воображение личного состава полка. В сосновом лесу располагались штабные, служебные и складские здания, к ним протянулась специальная железнодорожная ветка. Имелся также десяток двухэтажных кирпичных казарм с мансардами, шесть коттеджей у стадиона, клуб, столовая, котельная, легкие деревянные бараки, оставшиеся от небольшого лагеря пленных, работавших на аэродроме.
В годы Второй мировой войны здесь располагалась Вторая школа летчиков-истребителей люфтваффе, и обычно базировались учебные Arado Аг 96 и Bf 109 разных модификаций. Именно эту школу окончил в августе 1942 года и получил здесь первое офицерское звание весьма популярный в последние годы у наших авиационных историков будущий воздушный ас Эрих Хартманн. В марте-апреле 1945 на аэродроме дислоцировался штаб KG(J)54 и один ее штаффель на реактивных Me 262. В пасхальную ночь с 15 на 16 апреля 1945 года бомбардировщики В-25 ВВС США превратили в руины историческую часть Цербста вместе с дворцом предков Екатерины II. Интенсивной бомбардировке подверглось также летное поле и юго-восточная часть аэродрома, где были рассредоточены немецкие самолеты, но при этом ангары, служебные и жилые сооружения не пострадали. В конце апреля наземные части армии США форсировали Эльбу и заняли лежавший в развалинах Цербст. Спустя два месяца эта часть Германии перешла под управление советской военной администрации.
В большом ангаре, который в свое время был рассчитан на техническое обслуживание машин типа Me 109, свободно разместились ТЭЧ полка со всеми лабораториями и мастерскими (уже в 80-е годы здесь одновременно можно было проводить регламентные работы на трех МиГ-23), в просторных подземных складах нашлось место стрелковому тиру, да еще осталось достаточно помещений для классов подготовки летного и технического состава, самолетного тренажера, мастерских. Поскольку в первые послевоенные годы в рамках репараций везде демонтировали электродвигатели, то мостовые краны в ангаре, транспортеры котельной и другая полезная немецкая механизация фирмы Siemens бездействовали.
Управление полка поначалу разместилось в коттеджах, офицерский состав с семьями – в бывших казармах, а в лагерных бараках расположилась срочная служба. В конце 60-х и середине 70-х в западной части городка построили несколько новых четырех- и пятиэтажных жилых домов-коробок, в них переселили офицерский состав, а в старых казармах остались семейные прапорщики и сверхсрочники. Таким образом, весь личный состав полка если и не находился на аэродроме, то ему было достаточно 10-15 минут, чтобы занять места согласно боевого расчета. Вольнонаемные поварихи и официантки жили в большой мансарде над столовой, это общежитие в народе называлось «Котлы». Наряду с отдельно стоявшим общежитием холостяков, «Котлы» занимали в гарнизоне второе место после авиатехники по количеству разнообразных происшествий.
В Цербсте с наступлением эры советской реактивной авиации в 1952- 53 гг. была построена бетонная полоса длиной 2500 м и шириной 60 м. В 1955- 56 гг. здесь совместно с истребителями даже недолго дежурили бомбардировщики Ту-4 в ответ на размещение в Великобритании американских носителей ядерного оружия В-47. В начале 70-х земляные капониры для самолетов сменили сорок типовых железобетонных арочных укрытий, а территория аэродрома постепенно расширилась до 420 гектаров.
Известно, что с 1938 до 1975 года в разное время на вооружении полка состояли И-153, И-16, “Харрикейн”, ЛаГГ-3, Як-3, Як-9, МиГ-15, МиГ-17П, МиГ-17ПФ, Як-25М, МиГ-19, МиГ-19П, МиГ-19С, МиГ-19СВ, Як-28П, МиГ-21Ф-13, МиГ-21МТ. Этот список, скорее всего, не полный.
На боевом дежурстве полк находился постоянно. В 60-е годы Германская Демократическая Республика еще не была признана Западом, и демонстративные нарушения ее границ происходили регулярно. Два других полка 126-й иад (ею тогда командовал генерал-майор авиации Микоян Алексей Анастасович) были вооружены дозвуковыми МиГ-17. Поэтому 10 марта 1964 г. из дежурного звена 35-го иап на перехват скоростной цели был поднят начальник ПДС полка к-н Иванников В.Г. на МиГ-19, и по команде КП сбил ее залпом PC и пушек в районе Магдебурга. Как выяснилось позднее, это был самолет-разведчик RB-66 из 19-й тактической разведывательной эскадрильи 10-го тактического разведывательного крыла ВВС США, базировавшейся на территории Франции в Туль-Розьер. Экипаж разведчика на парашютах благополучно приземлился прямо в расположении советских войск на полигоне Гарделеген и через неделю «в виде исключения» был возвращен на Запад. Капитаны Иванников В.Г. и Зиновьев Ф.М. (летчик виттштокского 33-го полка, наведенный на нарушителя первым) были награждены орденами Красного Знамени. После этого инцидента нарушения воздушного пространства ГДР самолетами НАТО практически прекратились.