К этому времени вооружение из четырех пулеметов уже представлялось недостаточным, учитывая появление на вооружении в разных странах цельнометаллических бомбардировщиков. Еще в 1934 г. было подготовлено задание F.5/34 на истребитель с восемью пулеметами. Однако наибольшее влияние на концепцию "Спитфайра" оказало задание F. 10/35 на истребитель-перехватчик, под требования которого и был, в основном, подогнан "тип 300". F. 10/35, по сравнению с F.37/34, резко снижало требуемую продолжительность полета (а с ней и запас горючего), бомбовая подвеска в нем отсутствовала, а вооружение складывалось из 6–8 пулеметов калибра 7,69 мм ("Виккерс MkV" или "Браунинг"). В итоге, самолет приобрел четкую оборонительную ориентацию как перехватчик, способный вести воздушный бой и с истребителями, и с бомбардировщиками.

В июне 1935 г. в Фарнборо провели серию продувок в аэродинамической трубе моделей, выполненных в масштабе 1:24, подбирая наивыгоднейшую конфигурацию оперения, в итоге несколько приподняли стабилизатор, по сравнению с первоначальным проектом. Вторым важным изменением стало внедрение вместо испарительного охлаждения радиаторов эжекторного типа, разработанных Ф.Мередитом. Переход с применения в качестве охлаждающей жидкости воды на смесь на основе этиленгликоля позволил полностью снять вопрос о перегреве двигателя, обеспечив надежную и мощную систему охлаждения. Все эти коррективы были внесены в проект к августу 1935 г. В конце лета на заводе в Вулстоне начали строить первый опытный образец.

Самолет вызывал большой интерес у военных. В "программе F" расширения и модернизации королевских ВВС уже была запланирована постройка 300 истребителей-монопланов "Супермарин".

18 февраля 1936 г. сборку опытного самолета с номером К5054 закончили, и провели первые запуски двигателя. "Супермарин" бралась к концу марта провести заводские испытания, к концу апреля — государственные, а в сентябре 1937 г. начать серийное производство. На самом деле, ни один из этих сроков не был выдержан, и самолет с самого начала стал отставать от шедшего почти параллельно истребителя Хоукер "Харрикейн", сконструированного не менее авторитетным конструктором Сиднеем Кэммом.

Первый полет осуществил шеф-пилот "Виккерс" Дж. Саммерс 6 марта. После первой серии испытаний, проведенной Саммерсом и испытателем "Супермарин" Дж. Пикерингом, в конструкцию внесли некоторые изменения — уменьшили роговой компенсатор руля поворота, опустили воздухозаборник карбюратора и усилили капот (последний вибрировал в полете). Интересно, что К5054 был отшпаклеван, окрашен и отполирован представителями фирмы "Роллс-Ройс" по технологии, использовавшейся на ее автомобилях. Этот трудоемкий и дорогостоящий процесс обеспечил истребителю отличное качество всех поверхностей.

К этому времени машина получила собственное имя — "Спитфайр" (в буквальном переводе — "плюющийся огнем", но на самом деле в английском языке это сочетание имеет значение "злюка", "вспыльчивый").

После всех доработок конструкторам удалось, наконец, "дожать" скорость "Спитфайра" до 560 км/ч, что делало его вполне конкурентоспособным с "Харрикейном", и 26 мая его передали в испытательный центр в Мартлшеме для опробывания военными летчиками. К этому времени на самолете уже стоял мотор "Мерлин" С в 990 л.с. Испытания в Мартлшеме шли до 16 июня.

В целом, самолет встретили очень хорошо, указав лишь на незначительные дефекты, такие, как искажение обзора криволинейным ветровым козырьком, отсутствие звуковой сигнализации о выпуске шасси, неудобство некоторых лючков и т. п.

3 июня министерство авиации заказало у "Супермарин" первую партию из 310 истребителей. 27-го "Спитфайр" впервые продемонстрировали публично, объявив его самым быстроходным боевым самолетом мира. 8 июля его показали королю Эдуарду VIII, посетившему Мартлшем.

Тем временем доводка машины продолжалась. Упростили щитки шасси, оставив часть колеса в убранном положении неприкрытой (что не повлияло на летные характеристики), попробовали трехлопастной металлический винт "Фэйри-Рид" (но вернулись опять к двухлопастному деревянному), поставили усовершенствованный двигатель "Мерлин" F (1050 л.с.). К декабрю на К5054 смонтировали вооружение и радиостанцию, и опробовали их в воздухе. В январе 1937 г. хвостовой костыль заменили колесиком "Данлоп" (попробовав два варианта узла). К5054 использовался для опробывания различных нововведений до сентября 1939 г., когда был разбит в катастрофе.

На образец серийного "Спитфайра" в августе 1936 г. министерство авиации выдало задание F. 16/36. В нем появились новые требования, которые учли в рабочих чертежах для массового производства. Заданная максимальная скорость поднялась до 725 км/ч, что потребовало увеличить жесткость крыла. При испытании опытного самолета на пикировании при подобных скоростях возникали признаки флаттера. Ответом на это стали изменения в конструкции лонжерона и утолщение обшивки на передней кромке крыла. Это подняло вес всего на 9 кг, зато увеличило жесткость на кручение примерно на 40 %. Увеличили также запас горючего. Кроме того, фирма по собственной инициативе переработала конструкцию, в наибольшей степени приспосабливая ее к массовому производству. Широко внедрялись литые, штампованные и прессованные детали. Маленькое КБ (у Митчелла имелось менее 90 человек) ухитрялось вести всю эту работу параллельно еще с двумя проектами.

Министерство авиации требовало сдачи первых серийных "Спитфайров" в октябре 1937 г. Для "Супермарин" это было почти непосильной задачей. Фирма имела лишь два небольших завода в Вулстоне и Хисе, где в общей сложности работало около 500 человек. Более того, их производственные мощности частично уже были загружены выпуском гидросамолетов "Уолрэс" и "Стренрир", а технологически самолет был намного сложнее "Харрикейна". Выход нашли в передаче заказов на основные узлы самолета другим компаниям, оставив за "Супермарин" изготовление фюзеляжа и окончательную сборку истребителей. "Аэро энджине" должна была поставлять элероны и рули высоты, "Сэмюэль Уайт" — шпангоуты фюзеляжа, "Сингер моторе" — моторамы, "Фолланд эйркрафт" — стабилизаторы и рули направления, "Дженерал электрик" — законцовки крыльев, "Прессед стил" — их передние кромки, "Битон энд сон" и "Уэстленд эйркрафт" — нервюры. Для сборки "Спитфайров" спешно возводили два новых больших цеха в Истлее, южном пригороде Саутгемптона. За счет этого и частичного свертывания производства гидросамолетов выпуск "Спитфайров" удалось наладить, хотя все назначенные сроки рухнули. К концу 1936 г. успели собрать только шесть фюзеляжей. К ним изготовили четыре комплекта крыльев, но старого варианта. Первый серийный "Спитфайр", К9787, подготовили к вылету лишь 15 мая 1938 г., когда "Харрикейны" уже вовсю эксплуатировались королевскими ВВС. Летчик Дж. Квилл испытал его, и с удовольствием убедился, что требуемая скорость на пикировании — 757 км/ч, была перекрыта с солидным запасом — самолет показал 789 км/ч и не разрушился.

19 июля вторую серийную машину, К9788, сдали представителям ВВС. 4 августа третий по счету серийный "Спитфайр" первым попал в строевую часть — 19-ю эскадрилью, ранее вооруженную бипланами "Гонтлит". В сентябре ВВС приняли два "Спитфайра", в октябре — 13, а в начале 1939 г. в строю находились 49 машин этого типа.

Митчелл не увидел свой истребитель в рядах королевских ВВС, он скончался 11 июня 1937 г.; ему было всего 42 года. Преемником Митчелла на посту главного конструктора "Супермарин" стал Джозеф Смит. Под его руководством самолет внедрялся в серию, и им же были созданы все последующие модификации "Спитфайра".