Когда Константин предоставил свободу церкви, римским епископом был Мильтиад (311–314), пресвитер африканского происхождения. Мы почти ничего о нем не знаем. Император не считался с ним. Во все время своего правления он не проявлял особого внимания к формировавшемуся уже тогда внутри церкви приоритету римских епископов, отводя им второстепенную роль. Всех епископов он считал равными руководителями церкви, и свое собственное главенство ставил выше всех. Однако он следил за тем, чтобы епископ Рима жил в условиях, соответствующих рангу столицы. Поэтому Константин подарил епископу Мильтиаду фамильный дворец, принадлежавший его жене, Фаусте, и стоявший на Латеранском холме. Этот дворец вплоть до XIV века был резиденцией римских пап. Там же Константин построил первый в Риме собор, позже названный Латеранским собором Сан Джованни.

В 325 году император начал строительство в Ватикане над могилой апостола Петра собора Святого Петра. Этот собор вплоть до времен Юлия II (1503–1513) был центром христианства.

Христианская церковь уплатила за свою свободу и за союз с властью большую цену: ей пришлось пойти на службу властям империи, в связи с чем императоры стали вмешиваться в церковные и религиозные вопросы. В результате смыкания государства и христианства возникла общность их судеб. Благодаря этому с помощью государства возрастало могущество церкви, но за это власть неоднократно брала верх над церковью. В христианской империи император стал наследником Христа. Как впервые это сформулировал Константин, в обязанности императора стала входить защита церкви и веры. Однако Константин еще не считал себя первосвященником, а лишь «епископом по внешним делам» церкви, поэтому использовал звание episcopus extraneus или episcopus in externis.

Избавленная от гонений церковь с готовностью взяла на себя роль государственной церкви. Она заняла свое место в самом государстве, а не рядом с ним: превратилась в часть государственной организации, благословляя власть императора и побуждая к этому своих верующих.

Однако отношения между государством и церковью превратились в болезненную точку христианства из-за внутренних противоречий между ними. Ведь церковь не желала подчиняться никакой светской власти. Она ни при каких условиях не могла отказаться от притязаний на то, чтобы ее считали обетованной землей совершенного мира. Разделение духовной и светской власти никогда не считалось партнерством, ведь в конечном счете светская власть должна была бы раствориться в духовной (церковной) власти.

По замыслу Константина идейной и моральной основой государства должна являться вселенская (кафолическая) церковь и ее учение. Церковь же рассматривала свое учение как совершенную, вечную доктрину, независимую от всего мирского, обладая которой церковь искала — и обычно находила — соответствующую светскую власть.

Уже первые взаимоотношения между государством и церковью не были безоблачными, и императору первому пришлось разочароваться в них. Ведь, когда христианство стало играть роль государственной религии, оно отнюдь не было единым. Внутренний раздор в церкви даже с точки зрения государственных интересов был небезразличен для Константина и его преемников. Поэтому они стремились любой ценой восстановить единство церкви. В интересах этого император, притязавший лишь на звание «епископ по внешним делам», распространил власть на всю церковь. Наилучшим средством для необходимого вмешательства оказался вселенский собор.

Когда христианская церковь стала имперской церковью, руководство ею осуществлялось еще на коллегиальной основе, соборами, состоящими из равных по званию епископов.

Однако уже тогда внутри церковного синклита, состоящего из равных по званию епископов, возникло и стало развиваться стремление к иерархическому принципу в руководстве церковью. Оно победило благодаря помощи Константина, когда он низвел собор, фактически руководящий орган церкви, до роли совещательного, консультативного собрания.

Каким образом произошло первое вмешательство имперской верховной власти с целью создания церковного единства? На Западе папа Мильтиад боролся с донатистской ересью. В октябре 313 года в Латеранском дворце, подаренном папе императором, проходил собор, на котором при участии 3 галльских и 15 итальянских епископов был осужден донатизм, а сам Донат отлучен от церкви. По-видимому, это не составило особого труда, ибо император взял это дело в свои руки. В 314 году в Арле он созвал собор епископов Западной Европы, где донатизм был вновь осужден, однако с самой ересью покончить не удалось.

Ересь, возникшая в Северной Африке и связанная с именем карфагенского епископа Доната (313–360), восходила к учению апостола Иоанна и признавала лишь невидимую церковь «чистых», находящихся в состоянии благодати. Поэтому она выступила против верующих, против официальной церкви, довольствующейся минимальными требованиями к верующим и обеспечивающей себе господствующие позиции путем благословения римского рабовладельческого строя.

Таким образом, донатистское еретическое движение являлось идеологическим выражением социальных и национальных волнений коренного берберо-пунического земледельческого населения, направленных против римских землевладельцев. (Донатистское движение и церковь вопреки беспощадным преследованиям существовали вплоть до V века, лишь вандалы уничтожили их.)

На Востоке наиболее значительной ересью в эпоху Константина было арианство, которое распространилось из Александрии и Антиохии. Арий (около 260–336) учился в Антиохии, а в Александрии был простым священником. С его выступления началась длившаяся столетиями дискуссия вокруг уяснения учения о Троице.

В учении о Святой Троице, говорящем о том, что Бог един в трех лицах, обнаруживаются остатки политеизма, как и элементы коллегиальности. Арий и его сторонники последовательно проводили в жизнь монархические тенденции, быстро завоевывавшие позиции внутри восточной церкви, а также иерархическую теорию, означавшую субординацию снизу доверху. Согласно Арию, Сын — творение Бога-Отца не единосущен с ним, следовательно, он не Бог, а лишь божественное создание. Из этого логически следует отрицание божественного материнства Марии, равно как и отрицание Спасения, что угрожало основам христианской религиозной системы.

Различные еретические движения были связаны с теми или иными экономическими и культурными центрами империи. Их соперничество вело к укреплению определенного центра. Партикулярные властные устремления, находившие в них свое выражение, угрожали единству империи. В то же время еретические движения по своей природе носили также социальный характер. Враждебность угнетенных народов по отношению к власти и к Риму в области религии проявилась в виде противостояния по отношению к господствующей церковной концепции. Христианство стремилось к гомогенизации античной культуры, а культурное наследие отдельных регионов способствовало возникновению еретических учений, противостоявших универсальной христианской культуре. В конечном счете еретические учения являлись необходимыми спутниками процесса формирования христианского учения, представляя собой тупики в ходе поиска единого пути. Во многих случаях в еретических учениях — теперь уже на почве христианства, внутри христианства — проявлялись продолжавшие существовать прежние языческие религиозные элементы, которые затем или включались в учение, объявленное ортодоксальным, или окончательно отмирали.

Таким образом, можно понять, почему император в еретических учениях усматривал угрозу государству и существующему общественному строю. Арианская ересь, охватившая весь Восток, побудила императора Константина созвать в городке Никее, находящемся неподалеку от восточной столицы империи — Никомедии, первый экуменический (вселенский) собор нового типа, на котором присутствовали епископы церквей со всей империи. Он был созван в 325 году при папе Сильвестре I (314–335). На собор прибыло около 250 епископов, в том числе 17 арианцев. Участниками собора были почти исключительно восточные епископы, западные церкви представляли всего 5 епископов, среди них нунции — посланцы папы. Собор открыл сам император, который внимательно следил за его ходом, правда, председательство было передано Кордовскому (Испания) епископу Осию. Руководителем арианской партии и идеологом (разработчиком) арианства был никомедийский епископ Евсевий, в то время как его главным противником являлся представитель ортодоксального вероисповедания Афанасий из Александрии. (О ходе собора повествует апологетический историограф церковной политики Константина кесарийский епископ Евсевий в III томе своего труда «Vita Constantini» — «Жизнь Константина».)