Новый брак на первых порах не принес того, чего ждал от него великий князь, а именно сына-наследника. Василий снова стал ездить по монастырям с молодой женой, прося о помощи чудотворцев. Судьба подарила ему сына лишь через четыре года после свадьбы, когда великому князю было уже за пятьдесят.

Долгожданный наследник родился 25 августа 1530 года, «в седмый час нощи». Он был назван Иваном, очевидно, в честь деда, великого князя Ивана III; его христианским патроном стал Иоанн Креститель. Крещению наследника великий князь постарался придать большое значение. Василий направился с младенцем в самую почитаемую русскую обитель — Троице-Сергиев монастырь. В написанном в связи с этим «Похвальном слове великому князю Василию» указано, что младенца сопровождали мамка — «Агрипина Васильева» — Аграфена, вдова боярина Василия Андреевича Челяднина, и кормилица, очевидно, простая женщина, имя которой автор «Слова» не счел нужным упомянуть.

Крестных отцов-восприемников для княжича выбрал сам великий князь. Именно по его настоятельному желанию крестным отцом Ивана стал один из самых почитаемых старцев Иосифо-Волоколамского монастыря — любимой обители Василия III, Кассиан Босой. Старца, глубокого старика, «яко младенца привезоша» и во время совершения обряда постоянно поддерживали два троицких инока. Другим крестным отцом стал хорошо известный великому князю игумен Троицкого монастыря в Переславле-Залесском Даниил, образцовый организатор монашеского общежития, вскоре после смерти причисленный к лику святых. Третьим восприемником был старец Троице-Сергиева монастыря Иев Курцов. Это обстоятельство способствовало быстрой и успешной карьере родственников троицкого старца, которая привела затем к их трагической гибели. Впоследствии имя Иева Курцова было удалено из рассказа официальной летописи о крещении Ивана IV.

Обряд крещения был совершен 4 сентября 1530 года. После этого великий князь сам возложил младенца на гробницу преподобного Сергия, отдавая его под опеку самого почитаемого из русских святых. На радостях великий князь снял опалу с целого ряда своих приближенных.

Стареющий отец окружил долгожданного наследника трогательной заботой. Сохранилось несколько писем Василия III жене, из которых видно, что во время его отлучек жена должна была постоянно сообщать ему о здоровье сына, и великий князь выговаривал ей, если она этого не делала. Когда у Ивана появилось «на шее под затылком место высоко да крепко», а затем оно покраснело, обеспокоенный государь просил Елену собрать своих боярынь и с ними выяснить, «что таково у Ивана сына явилося и живет ли таково у людей малых». Когда созревший на шее наследника нарыв наконец прорвался, великий князь желал узнать, «ныне ли что идет у сына Ивана из больного места или не идет», и «каково то у него больное место, уже ли поопало или еще не опало».

30 октября 1532 года Елена Глинская родила еще одного сына — Юрия. Однако ребенок оказался глухонемым от рождения и умственно недоразвитым (как деликатно говорилось в официальной летописи, «несмыслен и прост»). Дальнейшая судьба московской великокняжеской династии всецело зависела от жизни маленького Ивана IV.

Уединенной жизни княжича в тереме в кругу мамок, нянек и боярынь великой княгини пришел конец 3 декабря 1533 года, когда скончался его отец. Великий князь болел долго и тяжело, ребенка к нему не допускали, лишь перед самой смертью Василий позвал Ивана к себе и благословил его крестом святого митрополита Петра. «Мамке» наследника, боярыне Аграфене Челядниной, умирающий приказал «ни пяди не отступать» от ребенка.

После смерти великого князя маленький Иван стал главой государства. Конечно, трехлетний мальчик не мог заниматься государственными делами. Они всецело находились в руках его матери Елены Глинской, управлявшей государством вместе с советниками его отца. Но мальчику пришлось очень рано участвовать в приемах и церемониях. Он не понимал их значения, но занимал на них центральное место. Уже через несколько дней после смерти отца трехлетний мальчик принимал гонцов от крымского хана «и подавал им мед». В феврале 1535 года он вместе с матерью присутствовал на торжественной церемонии переноса мощей одного из главных патронов московской митрополичьей кафедры — святого Алексея митрополита — в новую раку.

В августе следующего 1536 года шестилетний мальчик принимал литовских послов. У трона великого князя «берегли» наиболее видные бояре: князь Василий Васильевич Шуйский и фаворит правительницы конюший князь Иван Федорович Овчина-Телепнев-Оболенский. Мальчик просидел весь прием, время от времени произнося полагавшиеся в той ситуации слова. Лишь от обеда, устраивавшегося обычно в честь послов, отказались: от имени великого князя бояре сообщили послам, что при его малом возрасте ему «будет стол в истому». Крымским послам в аналогичной ситуации объяснили, что великий князь ест у матери, «а собе столом еще не едал». Маленький великий князь и жил, очевидно, в покоях матери в окружении мамок и нянек. В июне 1536 года в его жизни произошло значительное событие. Он впервые отправился в путешествие за пределы столицы — на богомолье в Троице-Сергиев монастырь. С ним ехали самые близкие к Елене Глинской люди — князь Иван Федорович Овчина-Телепнев-Оболенский и муж ее сестры, князь Иван Данилович Пенков, а также «мамка» великого князя Аграфена Челяднина «и иные боярыни» — очевидно, те, которые вместе с ней ухаживали за ребенком.

Мальчик подрастал, и по обычаям воспитания в княжеской семье «мамку» должен был сменить «дядька». Действительно, если в 1536 году на богомолье Ивана еще сопровождала «мамка», Аграфена Челяднина, то в январе 1537 года на приеме литовских послов вместе с первыми боярами «ходил у великого князя в дяди место» Иван Иванович Челяднин, член одного из старейших, наиболее знатных московских боярских родов, возможно, ставший воспитателем великого князя по протекции «мамки» Аграфены, жены его покойного дяди и «ближней боярыни» самой правительницы.

Несмотря на необходимость с ранних лет участвовать в различных церемониях и приемах, жизнь мальчика в целом протекала обычно — так же, как и в других семьях знатных людей того времени. Всему этому пришел конец 3 апреля 1538 года, когда скончалась и мать великого князя, великая княгиня Елена. Мальчик остался сиротой. Такие случаи бывали и в знатных семьях, и тогда малолетние дети поступали под опеку близких родственников. Взрослых прямых родственников по отцу у великого князя не было — его двоюродный брат Владимир, сын младшего брата Василия III Андрея, был еще моложе Ивана. Другой родственник, князь Иван, сын племянницы Василия III и князя Федора Михайловича Мстиславского, был, по-видимому, тоже очень молод. В иных обстоятельствах претендовать на роль опекунши могла бы тетка великого князя, княгиня Евфросинья, мать князя Владимира. Но ее муж Андрей Иванович, самый младший из сыновей Ивана III, после смерти Василия III поднял мятеж против малолетнего племянника и пытался «засесть» Великий Новгород. Он был арестован и вскоре умер в тюрьме. Ко времени смерти Елены Глинской княгиня Евфросинья с малолетним сыном сидела под арестом на дворе своего мужа.

Более далекое родство связывало великого князя с князьями Дмитрием и Иваном Федоровичами Бельскими, отец которых был женат на племяннице Ивана III, княгине Анне Васильевне. К ним, как к близким родственникам — «сестричам», обращался перед смертью Василий III, прося их заботиться о государственных делах и служить «прямо» (то есть — верно) его сыну. По матери у великого князя были гораздо более близкие родственники, родные братья Елены Глинской — Юрий, Иван и Михаил.

Но Иван IV был не просто знатным сиротой, он был будущим правителем государства, от имени которого исходили все административные распоряжения. В этом случае вступали в действие совсем другие правила — правила политической игры. В организации управления средневекового государства монарху принадлежала важнейшая, ключевая роль. В частности, он выступал как верховный арбитр в конфликтах между разными группами знати. Когда по каким-либо обстоятельствам такой верховный арбитр отсутствовал, между группами знати начиналась резкая бескомпромиссная борьба за власть, и победившая группа силой присваивала себе опеку над малолетним наследником. Именно это и произошло после смерти Елены Глинской.