Фрески Рождественской церкви неровны по качеству, роспись была выполнена Дионисием совместно с сыновьями. Трудно сказать, какие именно фрески принадлежат кисти самого мастера, но все авторы, писавшие об этом цикле, единодушно приписывают ему портал. Это уникальный пример живописного декора наружных стен в искусстве Древней Руси. Известно, что древние храмы издавна расписывались снаружи, однако ни один из памятников, более ранних, чем Ферапонтовская церковь, не сохранился. На некоторых видны лишь слабые следы живописи, не создающие целостного впечатления.

Западный фасад Рождественского собора Ферапонтова монастыря искажен переделками*. Первоначально он представлял собой трехчастную композицию, что-то вроде огромного триптиха, или трехстворчатого складня - тип иконы, широко распространенный в Древней Руси. В декоре этого архитектурного триптиха декоративная кирпичная кладка и изразцы сочетались с росписью. Полукружия закомар украшены геометрическим и растительным орнаментом в виде полос, напоминающих мотивы русской народной вышивки или кружев; такие же орнаменты из терракоты украшают цоколь и обрамление двери; в боковых частях стены, вверху, под самыми полукружиями закомар, располагалось по одному окну; в центре над дверью окна не было, вместо него помещен большой круглый медальон, слегка вдавленный в стену и обрамленный кирпичным бортиком; эта деталь заставляет предполагать, что всю среднюю часть фасада с самого начала задумали украсить фреской.

Роспись украшает всю среднюю часть стены от самого цоколя до орнаментальной кладки закомар. Она задумана как заглавная страница, как своеобразная живописная увертюра. В сконцентрированной форме в ней звучат основные мотивы, развернутые более подробно в живописном решении интерьера. Прежде всего это касается системы распределения изображений. В нижнем ярусе расположены вышитые полотенца, над ними фигуры ангелов, соответствующие фигурам святых отцов церкви и дьяконов в интерьере храма. Выше, в среднем ярусе, - сцены, посвященные теме богоматери, что соответствует сценам богородичного цикла внутри церкви. Самый верхний ярус портальной росписи, где изображен деисус, вводит тему Христа, что также соответствует верхней зоне росписи интерьера. Главное место, и композиционно и тематически, принадлежит фрескам среднего яруса с изображением рождества богородицы и детства Марии. Решенные как единая композиция, они включают четыре самостоятельных сцены: Анна на ложе; женщины, купающие младенца; Мария в колыбели; Иоаким и Анна, ласкающие Марию. Сюжеты эти заимствованы из апокрифической истории детства богоматери, по своему характеру они наиболее "бытовые" в христианской иконографии. Обычно в них включалось множество жанровых подробностей. В Ферапонтовской фреске все иконографически обязательные моменты сохранены, но они приобретают смысл несколько необычный. Анна спокойно сидит на ложе, опустив руки и склонив голову движением, полным достоинства; женщина, стоящая за ложем, почтительно наклонив голову, едва касается рукой края ее покрова. Высокая башня за спиной Анны с полукруглой аркой входа, выступающий угол стола, соединяясь в общую архитектурную композицию, образуют род трона с велюмом вместо балдахина. Полукружие свода портика, повторяя очертание нимба Анны, как будто еще раз увенчивает ее уже увенчанную нимбом голову; женщина справа подносит Анне чашу так почтительно, с такой торжественностью, что эта чаша приобретает значение драгоценного дара, подобия жертвенной чаши. Оттого, что она отчетливо рисуется на гладком фоне светлой стены, она становится композиционным центром группы; по своим очертаниям, по роли в композиции она напоминает чашу в "Троице" Рублева. Две женщины на втором плане, которые, по принятой иконографии, изображают гостей, пришедших навестить Анну, здесь композиционно отнесены к сцене купания. В руках одной из них, той, что стоит над купелью, подарок для Анны, но она держит его благоговейно, едва касаясь пальцами. У средневекового зрителя могла возникнуть ассоциация с дарами, которые в изображении рождества Христова приносят волхвы младенцу. Эти параллели создают внутреннюю зависимость событий, обогащая и усложняя образ.

Правая часть портальной росписи, где представлены эпизоды детства Марии, еще более жанровая по сюжету; но и здесь Дионисий помещает небольшую колыбель на фоне массивной стены с двумя башнями и пышным занавесом; в правой группе три широких ступени подобны трону, на котором восседают родители Марии.

Все четыре эпизода - как бы четыре вариации одной и той же сцены: в первом - это поклонение Анне, родившей Марию, во втором - это именно ей, Марии, пришли поклониться женщины, и ей предназначены дары; на нее указывает женщина у колыбели, как бы призывая подошедшую к ней девушку поклониться младенцу; наконец, ей поклоняется Иоаким, как поклонялся Иосиф младенцу Христу, как поклонялись ему волхвы. Тема прославления богоматери звучит как внутренняя мелодия портальной фрески, как ее поэтический подтекст; она предваряет главную тему росписей в интерьере храма: тему Акафиста, песнопения в честь богоматери.

Сценам, иллюстрирующим песни Акафиста, отведено в интерьере собора одно из главных мест. Они расположены сплошным фризом, тянущимся по столбам и нижней части сводов и опоясывающим весь интерьер. Восхвалению Марии посвящена также роспись конхи главного алтаря, где представлены Мария и два коленопреклоненных ангела. Варианты той же темы составляют большие композиции в люнетах: "Собор богородицы", "О тебе радуется" и "Покров богородицы".

Изображение Страшного суда на западной стене, заменившее обычное в богородичных храмах "Успение Марии", в этом контексте воспринимается как гимн богоматери - заступнице за людей перед Христом. Таким образом, во всех четырех изображениях прославляется Мария в различных смысловых аспектах этого образа, о которых поется в Акафисте: на южной - как родившая Христа; на западной - как посредница между богом и родом человеческим; на северной - как царица мира, и, наконец, на восточной - как покровительница русской земли.